Джейк Джилленхол родился в Соединенных Штатах Америки в Калифорнии 19 декабря 1980 года. Отец Джейка - режисер Стивен Джилленхол, мать - сценаристка Наоми Фонер, а сестра - актриса Мэгги Джилленхол.С детских лет родители требовали, чтобы Джейк работал каждое лето и сам обеспечивал себе жизнь, поэтому он подрабатывал спасателем на воде и мойщиком посуды в ресторане. Так как вся семья Джейка была занята в киноиндустрии, еще с раннего возраста Джилленхол снимался в разных картинах. В одиннадцатилетнем возрасте Джейк впервые появился в фильме «Городские пижоны». В 1993 году он снялся в картине «Опасная женщина», в 1994 году - в «Убойном отделе», в 1998 - в фильме «Доморощенный».В 1998 году после окончания средней школы Джейк пошел учиться в Колумбийский университет в Нью-Йорке. Но, проучившись два года, ушел оттуда, чтобы заняться актерской карьерой.  Он получил роль школьника в картине «Октябрьское небо».В 2001 году Джейк снялся в главной роли в картине «Донни Дарко», которая стала культовой. Критики положительно оценили игру Джилленхола. В этом же году он получил главную роль в картине «Парень из пузыря».

В 2002 году он сыграл роль в картине «Хорошая девочка», где его партнершей стала Дженнифер Энистон. В том же году он получил роль в фильме «Миля лунного света». Также он сыграл одну из главных ролей в картине «Послезавтра». В 2005 Джилленхол начал снимался сразу в трех фильмах: «Доказательство», «Морпехи» и «Горбатая гора». За роль в картине «Горбатая гора» Джейка номинировали на премию «Оскар» за лучшую мужскую роль второго плана. В 2007 Джейк сыграл Роберта Грейсмита в картине «Зодиак». После этого он получил роль в фильме «Версия», где его партнерами по съемочной площадке были  Мерил Стрип, Алон Аркин и Риз Уизерспун.   В 2009 он сыграл главную роль в фильме «Принц Персии: Пески времени». Одними из последних фильмов, в которых снимался Джейк Джилленхол, являются «Братья» 2009 года, «Любовь и другие лекарства» 2010 года, «Исходный код» 2011 года.

В 2012 году ожидается выход нового фильма с его участием «Конец смены».В 2001 году актер встречался с певицей Дженни Льюис, потом с Кирстен Данст. С Кирстен они были вместе два года, после чего объявили о разрыве отношений, но все же продолжали общаться еще в течение года.Весь 2007 год пресса упорно обсуждала роман Джилленхола и Риз Уизерспун. Но пара не подтверждала слухи до тех пор, пока Риз окончательно не оформила развод с бывшим мужем Райаном Филлипом. Джейк и Риз объявили о разрыве отношений в 2009 году. Далее последовал непродолжительный роман с Натали Портман. В 2010 году Джейк был замечен с кантри-певицей Тейлор Свифт, их роман длился всего пару месяцев.